Phyllomedusa ecuatoriana Cannatella, 1982

Brito M., Jorge, Almendáriz, Ana & Batallas R., Diego, 2014, Phyllomedusa ecuatoriana Cannatella (Amphibia: Hylidae): variación, descripción del renacuajo, vocalización y anotaciones sobre la historia natural, Papéis Avulsos de Zoologia (São Paulo) 54 (29), pp. 419-433 : 421-429

Phyllomedusa ecuatoriana Cannatella

Phyllomedusa ecuatoriana, Cannatella, 1982 , Holotipo: USNM 215750 , macho adulto. Copeia , (3): 501-513. Agua Rica, vía Limón-Gualaceo, SO de Limón, Morona Santiago, Ecuador.

Diagnosis

Los ejemplares adultos de Phyllomedusa ecuatoriana se diferencian notablemente de los demás miembros del grupo perinesos ( Cannatella, 1982; Ron et al., 2013) por la presencia de una banda anaranjada (en vida), blanca (en preservado), desde el borde posterior de la mandíbula hasta el flanco ( Fig. 1A, B ) y por el dedo pedial I ligeramente más largo que el II.

Variación

Adultos de tamaño mediano; LRC en machos desde 46.1 hasta 55.4 mm (X = 50.6 ± 3.1 mm, n = 9), en la hembra 72.2 mm (n = 1). Cabeza ligeramente más larga que ancha (ancho de la cabeza equivale al X = 97% del largo de la cabeza en los machos y 99% en la hembra); longitud de la cabeza X = 34.2% de la LRC en machos y 33.2% en la hembra. Hocico corto, truncado en vista dorsal ( Fig. 2A ); en vista lateral, se inclina desde el labio hacia la narina; distancia ojonarina X = 67% del diámetro ocular en los machos y 103% en la hembra. El canto rostral es redondeado y conspicuo; región loreal ligeramente cóncava, más evidente en la hembra; labios ligeramente abultados. Fosas nasales apenas protuberantes, dirigidas anterodorsalmente, distancia entre narinas X = 76.5% de la distancia ojo-narina en los machos y 72% en la hembra. Pupila verticalmente elíptica; iris crema amarillento a crema oscuro ( Fig. 1A, B ); glándulas parotoideas poco visibles. Pliegue supratimpánico poco conspicuo y extendido hasta la parte medial del brazo ( Fig. 2A ); tímpano levemente ovalado; diámetro del tímpano X = 62.2% del diámetro del ojo.en los machos y 65.1% en la hembra. Párpado superior formando una pequeña visera en la región posteroorbital ( Fig. 2A ).

Membrana axilar ausente; brazos delgados, antebrazos robustos en comparación con los brazos; pliegue ulnar presente, extendiéndose desde el codo hasta la extremidad del dedo IV; dedos manuales moderadamente largos, sin membranas; longitud relativa de los dedos I<II<III>IV; longitud del pulgar X = 52.6% de la longitud de la mano en los machos y 54.6% en la hembra; discos de los dedos redondeados, de tamaño moderado en machos y grandes en la hembra. Superficie palmar ( Fig. 2B ) con pliegues poco profundos, tubérculos supernumerarios redondeados; dedos I-II con un tubérculo subarticular mediano y redondeado, dedo III con dos tubérculos subarticulares grandes redondeados y elevados, dedo IV con tubérculo anterior grande y robusto, posterior muy pequeño ( Fig. 2B ). Tubérculo tenar grande, elíptico; tubérculo palmar pequeño y redondo. Prepolex conspicuo, levantado de la parte anterior y con fina cutícula queratinizada ( Fig. 3A ).

Tibia moderadamente larga y delgada, X = 96.5% de la longitud del fémur en machos y 115.1% en la hembra; talón con pequeño tubérculo cónico, sin calcar; dedos pediales de longitud moderada; longitud relativa I>II<III<IV>V. Dedo pedial I ligeramente más largo que el II ( Fig. 2C ); discos redondos, levemente más pequeños en comparación con los dedos de las manos ( Fig. 2 B-C); membranas ausentes entre los dedos del pie; pliegue tarsal presente, extendiéndose desde el talón hasta la extremidad del dedo V; longitud del pie X = 78.9% de la longitud de la tibia en los machos y 79.5% en la hembra.

Piel del dorso lisa ( Fig. 3A ); piel de la garganta, vientre, región cloacal y flancos anteriores granulares ( Fig. 3B ); piel en superficies ocultas de las extremidades y flancos posteriores lisa. Apertura anal tubular y dirigida posteriormente a nivel medio de los muslos; pliegue supra-anal no distintivo; región peri-anal tuberculada; pliegue lateral en machos levemente distintivo, en la hembra evidente. Lengua cordiforme y no adherida posteriormente, región antero-superior bilobulada, en la hembra bien evidente y difusas en los machos; procesos vomerianos presentes y oblicuos, separados medialmente; dientes medianos evidentes de 1-2 en machos y 4 en la hembra. Coana de elíptica a ovoide con orientación opuesta a los procesos vomerianos; hendiduras vocales presentes y cortas. Las medidas corporales de la serie analizada de P. ecuatoriana se presentan en la Tabla 1.

Color en vida

Cannatella (1982) definió como sinapomorfias del grupo Phyllomedusa perinesos , la presencia de coloración púrpura en las manos, pies, vientre, flancos y parte oculta de los miembros inferiores; Faivovich et al. (2005) también notaron que la coloración púrpura anaranjada de los flancos era una sinapomorfia para un clado que reúne al grupo de P. perinesos con P. atelopoides , P. tomopterna y P. hypocondrialis . Phyllomedusa ecuatoriana comparte la coloración púrpura en extremidades y flancos, descrita por estos autores. En detalle, el ejemplar MEPN 13786 ( Fig. 1A ) presenta la siguiente coloración: Dorsalmente verde lima a verde amarillento, que se extiende por las superficies dorsales de las extremidades, incluyendo la mitad del dedo IV manual y V pedial ( Fig. 1A, B ). Superficies dorsales de los dedos manuales III-IV y pediales IV-V con marcas irregulares anaranjadas; y superficies dorsales de los dedos manuales I-II y pediales I-III salmón. Discos digitales con tonalidades púrpura en los dedos manuales y pediales I-II y amarillenta en los dedos manuales III-VI y pediales III-V. Coloración salmón en la región interior del brazo y antebrazo. Con una raya naranja amarillenta que se extiende desde la esquina de la mandíbula hasta el flanco ( Fig. 1A ); superficies de las extremidades posteriores de los muslos con una mancha grande anaranjada anterior y posterior; superficies ocultas de las pantorrillas y tarsos de púrpura uniforme, sin manchas o con marcas discretas anaranjadas. Vientre crema con una reticulación fina y rojiza; coloración ventral de las patas y manos, marrón púrpura ( Fig. 1C ). Paranal de color crema, con fino borde superior amarillento; región peri-anal y supra-anal de color crema con reticulación púrpura.

Color en alcohol 75%

Dorsalmente gris azulado, que se extiende por las superficies dorsales de las extremidades, incluyendo la región posterior de los dedo IV manual y V pedial ( Fig. 3A ). Superficies dorsales de los dedos manuales y pediales marrón al igual que superficie dorsal de la espina prepolica ( Fig. 3A ). Discos digitales con tonalidad marrón. Con una línea blanca que se extiende desde la esquina de la mandíbula hasta el flanco; brazo y superficies anterior y posterior de las extremidades posteriores con una mancha blanca grande; superficies ocultas de pantorrillas y tarsos marrón, sin manchas o con marcas discretas blanquecinas; palpebrum con manchas plateadas dispersadas, no reticuladas ( Fig. 2A ). Vientre blanco a crema granular con una fina reticulación marrón; coloración ventral de las patas y manos gris, discos y tubérculos blanquecinos ( Fig. 3B ). Los ejemplares MEPN 12916, 13786-9 criados en cautiverio, presentan coloración dorsal gris azulado sobre tonalidades lavanda, vientre sepia; probablemente esta variación éste relacionada con la alimentación.

Descripción del renacuajo

Longitud total 55.9 mm, longitud del cuerpo 21.6 mm, 38.6% de la longitud total; ancho del cuerpo 12.6 mm, altura del cuerpo 14.3 mm. Hocico dorsalmente subovoide. Ojos laterales ( Fig. 4 ), 5.3 mm de la fosa nasal. Longitud de la cola 40.3 mm (72% de la longitud total), ancho de la musculatura de la cola 5.0 mm, alto de la musculatura de la cola 7.4 mm. Aleta dorsal y ventral comienzan en la base de la cola. Espiráculo sinistral dirigido hacia la región ventral izquierda del cuerpo; parte anterior adherida al cuerpo, longitud del tubo 1.3 mm, anchura transversal del tubo 1.7 mm; abertura del espiráculo en dirección postero-ventral. Tubo cloacal adherido en la aleta ventral, abierto y con dirección postero-ventral; longitud del tubo 5.2 mm. Disco oral ( Fig. 5 ), con dirección antero-frontal ( Fig. 4 ); 4.1 mm (32.1% del ancho del cuerpo). Labio anterior con amplio espacio medial; con tres filas de papilas marginales irregulares en el labio anterior y posterior. Con una fila sucesiva de puntos desde la región postero-inferior de la órbita hasta la parte medial inferior del abdomen y gira en dirección a la ingle ( Fig. 4A ). Fórmula dental 2 (2)/3 (1). A1 completa, con 190 dientes; A2 con un espacio en la mitad de la fila y 62 dientes; P1 con un espacio pequeño en el centro y 117 dientes; P2 de similar longitud que P1 y con 146 dientes, de menor tamaño que los dientes de P1; P3 con 68 dientes y de menor tamaño que las hileras P1 y P2 ( Fig. 5 ).

Coloración del renacuajo en vida

En el estadio 26 ( Gosner, 1960) el renacuajo es dorsalmente oliva oscuro, vientre negruzco y región caudal gris oscura con manchas tenues. En el estadio 42, dorsalmente es oliva grisáceo, vientre blanco y parte superior del brazo con una mancha amarilla.

Coloración del renacuajo en formol 10%

Dorso sepia con tonalidades más claras en la parte anterior de la cabeza; abdomen gris azulado, más oscuro hacia los flancos. Musculatura de la cola marrón claro jaspeado, aleta superior e inferior beige pálido transparente con abundantes manchas marrón,

región caudal clara con pocas manchas de igual color que en las aletas ( Fig. 4 A-C).

Variación

La variación de caracteres numéricos morfológicos basados en estadios 26-42 se presentan en la Tabla 2, mostrando una variación en la longitud total desde 50.6 hasta 63.6 mm, longitud corporal 18.5-26.1 mm, longitud de la cola desde 36.6-45.2 mm. La fórmula del disco oral 2 (2)/3 (1), fue similar en los estadios 26-40, pero en el estadio 42 las hileras dentales desaparecen y los picos dentarios comienzan a transformarse en mandíbulas.

Comparación con otros renacuajos

de especies similares

Los renacuajos de Phyllomedusa ecuatoriana (estadio 40) son más grandes que los de de P. perinesos ( Cannatella, 1982) , longitud total 63.8 vs 57.2 mm; longitud del cuerpo 25.3 vs 24.5 mm. En P. ecuatoriana , el pico superior es en forma de V invertida, mientras que en P. perinesos es arqueado. Las dos especies se parecen en la presencia de un espacio medial superior en el disco oral y por la posición de los ojos en dirección dorsolateral. Phyllomedusa duellmani ( Cannatella, 1982) , se diferencia por las filas de papilas mar- ginales, de dos a cinco en P. duellmani mientras que en P. ecuatoriana es de dos a tres. Phyllomedusa baltea (Duellman & Toft, 1979) , tiene dos filas anteriores y cinco filas posteriores de papilas marginales, mientras que en P. ecuatoriana la distribución de las filas es similar. En los renacuajos de las especies del grupo Phyllomedusa perinesos ( Cannatella, 1982) , y otras especies congéneres: e.g., P. venusta ( Lynch, 2006) ; P. burmeisteri bahiana ( Silva-Filho & Juncá, 2006) ; P. centralis ( Brandão et al., 2009) ; P. itacolomi ( Pezzuti et al., 2009) la fórmula de las hileras de dientes es 2 (2)/3 (1), pero difieren en la longitud y número de dientes. Los renacuajos de P. ecuatoriana podrían ser confundidos con otros hílidos de similar tamaño de la Cordillera del Cóndor, (e.g., Osteocephalus festae ( Ron et al., 2010) e Hyloscirtus condor ( Almendáriz et al., 2014)) ; sin embrago se diferencian con facilidad por la posición de los ojos, laterales en P. ecuatoriana y dorsales en O. festae e H. condor .

Vocalizaciones

Phyllomedusa ecuatoriana presenta llamadas de frecuencia modulada, de los cuales la frecuencia dominante tiene un promedio de 1.53 ± 0.11 kHz y la frecuencia fundamental un promedio de 0.85 ± 0.06 kHz ( Fig. 6A ). Las llamadas están com- puestas por una nota y dos pulsos, aunque cabe señalar que una de las llamadas analizadas presentó tres pulsos, lo que podría considerarse como un pulso raro y poco frecuente ( Fig. 6B ). Las llamadas tienen un promedio de duración de 30.87 ± 10.83 ms, con intervalos promedio de 20.46 ± 11.06 s, lo cual indicaría que es una especie de baja actividad vocal (Tabla 3); en cuanto a los pulsos, el primero presenta un promedio de duración de 6.5 ± 0.53 ms y el segundo un promedio de duración de 16 ± 8.45 ms; esto marca un patrón en P. ecuatoriana , en el cual el primer pulso siempre será más corto que el segundo ( Fig. 6C ) Los intervalos entre los pulsos presentan un promedio de 5.6 ± 0.88 ms.

Comparaciones con otras especies similares

Cannatella (1982) describe una presunta llamada de apareamiento de Phyllomedusa duellmani , compuesto de dos notas, con 3-4 pulsos para la primera y 3-5 pulsos para la segunda. Las llamadas tienen una duración de 152 ms y las notas entre 37 y 43 ms. La frecuencia fundamental para la primera nota es de 80 Hz sin variación en la segunda nota, en cuanto a la frecuencia dominante indica rangos de 700 a 1,090 Hz en las llamadas. Por su parte, P. ecuatoriana presenta en promedio una nota de dos a tres

TABLA 3: Resumen de los análisis acústicos de las llamadas de Phyllomedusa ecuatoriana . Rango (promedio ± desviación estándar). kHz = Kilohertzios, ms = milisegundos, n = número de llamadas analizadas.

Parámetro N = 8 Frecuencia dominante (kHz) 1.37-1.72 (1.53 ± 0.11) Frecuencia fundamental (kHz) 0.75-0.94 (0.85 ± 0.06) Notas por llamada 1 Pulsos por llamada 2-3 Duración de los llamadas (ms) 18-46 (30.87 ± 10.83) Duración del primer pulso (ms) 6-7 (6.5 ± 0.53) Duración del segundo pulso (ms) 7-29 (16 ± 8.45) Intervalos entre llamadas (ms) 10.12-30.3 (20.46 ± 11.06) Intervalos entre pulsos (ms) 5-7 (5.6 ± 0.88)

pulsos; llamada con duración de 30.87 ms; frecuencia na difieren de sus congéneres principalmente por la fundamental 0.85 kHz y la frecuencia dominante con duración entre intervalos (X = 121.97 ± 12.60 ms), y 1.53 kHz. por presentar el primer pulso más corto que el segun- En cuanto a otras especies del género Phyllome- do (X = 6.5 ± 0.53 vs X = 16 ± 8.45 ms).

dusa, Duellman (1978) describe el canto de P. pallia-

ta, P. tarsius y P. vaillianti . Para P. palliata señala que

el canto es un suave “click” con intervalos que pue- Ecología e historia Natural

den ir de segundos a minutos; son llamadas pulsadas

con un rango de duración de 0.13-0.24 segundos; la La localidad de Las Peñas corresponde al Bosfrecuencia fundamental es 1500 Hz y la dominante que Siempreverde Montano Bajo sobre mesetas de de 3000 Hz. Phyllomedusa tarsius presenta llamadas arenisca de las cordilleras del Cóndor-Kutukú (Neill de tono bajo, compuestos de notas pulsadas con un et al., 2012); mientras que Tigres Bajo, Río Blanco y rango de duración de 0.5-0.7 segundos; la frecuen- Paquisha Alto, corresponden al Bosque Siempreverde cia fundamental va de 304-522 Hz, sin especificar la Montano sobre mesetas de arenisca de la Cordillera frecuencia dominante. Finalmente para P. vaillianti del Cóndor (Neill & Guevara, 2012). El piso zooseñala que son llamadas cortas compuestos de notas geográfico pertenece al Subtropical Oriental (Albuja pulsadas con una duración de 0.5 segundos; la fre- et al., 2012). Estos bosques generalmente permanecen cuencia dominante es de 1800 Hz, sin especificar la nublados y se caracterizan por árboles que alcanzan un frecuencia fundamental. Las llamadas de P. ecuatoria- promedio de 10 m. de alto. La capa vegetal se asienta sobre una meseta de rocas calizas, y crece sobre un substrato superficial, ácido y muy pobre en nutrientes (Almendáriz et al., 2012). En estos ecosistemas los árboles están recubiertos con abundante musgo, orquídeas, helechos y bromelias; el sotobosque presenta dominancia de surales ( Chusquea sp.), hierbas de la familia Araceae y helechos (Neill et al., 2012; Neill & Guevara, 2012); las laderas en Paquisha Alto presentan pendientes pronunciadas de hasta 45° (Almendáriz & Brito, obs. pers.).

Todos los ejemplares adultos fueron avistados en la noche, posados en la vegetación ribereña de pozas estacionales pequeñas y/o medianas, de aguas lénticas y de coloración similar al agua de “té”, ( Kricher, 2010) bien sea al interior del bosque o en áreas abiertas. Los ejemplares se ubican entre ramas a alturas 1.3 y 2.5 m, cuando se les captura adoptan una postura de inercia ( Fig. 1C ), posiblemente para evadir a los depredadores. Los renacuajos, tanto en el día como en la noche fueron observados en la superficie u orilla de las pozas, con la cabeza dirigida hacia la superficie y cuando detectan la presencia de un extraño nadan con rapidez hasta el fondo. Alrededor de ocho machos se registraron vocalizando en Río Blanco el 26 de julio del 2011.

Renacuajos en diferentes estadíos fueron observados en abril, mayo y junio de 2009, así como también en julio y octubre de 2010, mayo de 2012 y junio de 2013.

Dos puestas fueron registradas durante las visitas al área de estudio, estas se encontraron depositadas en la vegetación circundante de una poza, en hojas semi-enrolladas y los huevos estaban recubiertos por una sustancia gelatinosa ( Fig. 7A y B ). En febrero del 2012, una hembra (MEPN 12339) fue recolectada en estado avanzado de gravidez, con oocitos grandes de coloración crema amarillento.

Phyllomedusa ecuatoriana fue registrada en simpatría con Dendropsophus minutus, Gastrotheca testudinea, Hypsiboas cinerascens , Osteocephalus festae y Pristimantis cf schultei.

Dieta

Los arácnidos de la familia Argiopidae fueron las presas más frecuentes en los estómagos de los ejemplares examinados (20%), los artrópodos no determinados agrupó el 28%, los restos vegetales el 16.6%, y Acari (2%). En los estómagos también se encontró nemátodos en un 33.3% del volumen total. El 80% del total de las presas fueron consumidas por los machos y el 20% por la hembra.

Distribución

Cannatella (1982) describió Phyllomedusa ecuatoriana basándose en un ejemplar proveniente de Agua Rica, Provincia de Morona Santiago, Cordillera Oriental de los Andes. Ron & Read (2012), mencionan un registro de Palanda en Zamora Chinchipe. Con la revisión del material objeto del presente artículo, se amplía la distribución de la especie hacia el flanco occidental de la Cordillera del Cóndor en la Provincia de Zamora Chinchipe, con cuatro localidades visitadas: Las Peñas (03°46’S, 78°29’O, 1630 msnm); Tigres Bajo (03°46’S, 78°27’O, 1720 msnm); Río Blanco (03°55’S, 78°30’O, 1850 msnm) y Paquisha Alto (03°55’S, 78°30’O, 1900 msnm), ( Fig. 8 ). Nuestros registros y los disponibles en la literatura proyectan un polígono de 3262 km 2.

Figures

FIGURA 1: Adultos de Phyllomedusa ecuatoriana evidenciando el patrón de coloración en vida: A = macho adulto (MEPN 13786) en vista lateral, LRC: 47.75 mm; B = macho adulto (MEPN 13789) en percha, LRC: 46.10 mm; C = hembra adulta (MEPN 12339) en vista ventral, LRC: 72.23 mm. Fotografías: Jorge Brito M.

FIGURA 2: A = Vista lateral de la cabeza; B = mano y C = pie de Phyllomedusa ecuatoriana. Macho adulto (MEPN 12340). Barra = 7 mm. Fotografías: Jorge Brito M.

FIGURA 3: Vista dorsal (A) y ventral (B) en preservado de Phyllomedusa ecuatoriana (MEPN 12340), LRC: 52.3 mm. La flecha indica superficie dorsal del prepolex.

FIGURA 4: Vista lateral de renacuajos de Phyllomedusa ecuatoriana (lote MEPN 14626): A = estadio 26, LT: 55.3 mm; B = estadio 36, LT: 64.2 mm y C = estadio 40 LT: 58.9 mm. Fotografías: Jorge Brito M.

FIGURA 5: Disco Oral del renacuajo en estadio 26, (lote EPN 14626). Barra 1 mm. Fotografía: Jorge Brito M.

FIGURA 6: Características acústicas de las llamadas de Phyllomedusa ecuatoriana (MEPN 14250). A = Espectrograma con las frecuencias características de la llamada; B = Oscilograma con tres pulsos; C = Oscilograma de una llamada característica compuesta de dos pulsos.

FIGURA 7: Huevos de Phyllomedusa ecuatoriana. No colectados. Fotografías: Ana Almendáriz y Jorge Brito M.

FIGURA 8: Sitios de registros de Phyllomedusa ecuatoriana en el Ecuador. Estrella = Agua Rica, localidad tipo (Cannatella, 1982); Triángulo = Palanda (Ron & Read, 2013); 1 = Las Peñas, 2 = Tigres Bajo, 3 = Río Blanco, 4 = Paquisha Alto.